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前所未有的劲敌“暗影”高能袭来，轻松击败索尼克和他的伙伴纳克鲁斯，索尼克只好去找昔日老对手蛋头博士共同联手对抗“暗影”，而退休的蛋头博士已日渐发福，他们能否联手抗敌？

影片将时间线拨回赛博坦时期，生活在赛博坦星球的擎天柱与威震天才20岁出头，是情同手足的朋友，此时他们还是没有变形能力的机器人，影片讲述了他们如何从手足变为死敌的起源故事。