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进入了明治时代，曾经的“刽子手拔刀斋”绯村剑心已经习惯了神谷道场的安宁生活。谁知就在这一天，倒幕战争时的旧友——号称维新三杰之一的大久保利通将其请去。原来继承了剑心刽子手身份的志志雄真实当年被新政府背叛，侥幸活下来的志志雄正秘密筹措称霸日本的可怕计划。

明治维新运动后十二年，日本迎来了新时代。曾经叱咤风云的刽子手绯村剑心如今已成为和平主义者，与朋友们一起在东京过着平静的生活。一天晚上，剑心最喜欢的餐厅遭到炮火袭击，只留下一张写着“人诛”的字条——有人准备替天行道，审判之日近在眼前。此人名为雪代缘，对剑心怀恨在心，带着一众手下前来复仇。目睹无数无辜之人被牵扯进这场残酷的斗争，剑心终将面临一场审判，并由此找到对过去的救赎。

为了救神谷薰，绯村剑心纵身跃入大海，昏迷中他飘到某座小岛，最终为传授了他飞天御剑流的师父比古清十郎所救。深感到自身与志志雄真实的巨大差距，为了拯救全日本，剑心恳请师傅传授他飞天御剑流的最高奥义。与此同时，志志雄剑指东京，迈出武力夺国的下一步。

幕府时代末期，外忧内患，山河动荡，百姓生活困苦，且生命时刻受到威胁。少年心太因其善良纯洁之心感动飞天御剑流高手比古清十郎，被其收入门下学习剑法，更名剑心。在国家危难之际，年轻的剑心怀揣改变时代的梦想下山，加入奇兵队，日后更被桂小五郎纳入麾下，以刽子手的身份为时代的变革尽一份绵薄之力。年仅15岁的剑心接连刺杀多名政府要员，令对手闻风丧胆，直到某一天，一名下级武士在他的脸上留下一道无法愈合的伤疤。来至京都寻找爱人的雪代巴邂逅了剑心，正是眼前这名瘦弱的男子将爱人从她的生命中带走。巴走入剑心的生活，随之经历了政治

经历了动荡的明治维新，日本迎来新的时代。在明治政府第十个年头，不祥的气息弥漫东京。恶德实业家武田观柳操纵女医师高荷惠研制新型鸦片，公开招揽落魄武夫，大肆收购周边土地，有条不紊地实现他的狼子野心。在此期间，以刽子手拔刀斋之名滥杀无辜的鹈堂刃卫引起了前新選组头目斋藤一的注意，也迫令隐姓埋名多年的拔刀斋本尊绯村剑心登场。